Tallinna Linnateater, tollal Eesti NSV Riiklik Noorsooteater, alustas oma teekonda 13. augustil 1965 ilma oma majata. Etendusi anti koolides, Tallinna vabades saalides, ringreisidel mööda Eestit. Kolm päeva kuus oli teatri kasutada suur lava vastvalminud Jaan Tombi nimelises kultuuripalees Salme tänaval, aga etendusi anti ka Kirjanike Majas, Heliloojate Majas, Kadrioru lossis jne. Nõnda kasvas see teater leidlikuks ja nõtkeks, õppis mängima ruumiga, austama ideede, materjalide ja vormide paljusust.
Staabiks oli kollektiivile väike lagunenud keskaegne maja Tallinna vanalinnas Laial tänaval, Noorsooteatri ainus omaenda hoone, ja kümme aastat peale teatri asutamist valmis seal Väike saal. Hiljem liideti Lai 23 majale juurde kõrvalasuvad hooned ja uuel ajal, oma iseseisvuse taastanud Eestis, arenes seal välja mitmete väikeste saalide ja suveõuega teatrikompleks – tolleks hetkeks juba Tallinna Linnateatri nime all. Viimaks oli teatril oma maja olemas. Maja, kus peeti au sees mitmenäolisust ja loomingulist vabadust, traditsioonilise ja kaasaegse ühendamist. Publik armastas Linnateatrit, ainult et suurim sealsetest saalidest ei mahutanud isegi mitte kahtesadat vaatajat. Endiselt oli täitumata unistus, millega teater 1965. aastal Voldemar Panso juhtimisel alustas, mida olid kandnud kõik järgnevad põlvkonnad ja mille täitumine oli vähemalt kahel korral olnud juba käegakatsutav, kuid ometi luhtunud – päris omaenda suur saal.
Sügiseks 2025 see kuus aastakümmet kestnud unistus lõpuks täitus. Tallinna Linnateater avab 10. oktoobril 2025 pärast Tallinna linna ja Eesti riigi toel teoks saanud ümberehitust oma uuenenud teatrikompleksi koos maapõue süvistatud Suure saali ja selle kõrvale valminud uhiuue Musta saaliga, mida ühendab avar aatrium läbi mitme korruse. Uuesti hoonestati alates 1944. aasta märtsipommitamisest Aida tänava äärses majaderivis haigutanud tühimik, mille valgusküllane lahendus avab vaate teatrimaja õuele. Endise Lavaaugu asemele rajati tänavaga samal tasapinnale tõstetud sisehoov suvelavastuste jaoks. Kõik vanad armsad väikesed saalid, kuigi mõned neist uue nime või asukohaga, on teatrimajas alles.
Koos Linnateatri ehituse algusega toimus põlvkonnavahetus. Ligi kolmkümmend aastat teatrit juhtinud Elmo Nüganen ja Raivo Põldmaa panid 2021. aasta suvel ameti maha. Ehituse juhtimine ning uue teatrimaja ülesehitus ja ümbermõtestamine jäid juba uute teatrijuhtide Uku Uusbergi ja Mihkel Kübara õlgadele.
Kuna uus maja on poole suurem kui eelmine, eeldab see uut nägemust Linnateatrist. Uku Uusberg ehitab teatrit, mille Nägu on tema püsitrupp – tänaseks kokku 36 näitlejat. Pikenenud on ka teatri koosseisuliste lavastajate pink – Uku Uusbergi ja Diana Leesaluga on liitunud Markus H. Ilves ja Marta Aliide Jakovski –, samuti on astunud lavastajarolli mitmed näitetrupi liikmed. Ühtlasi on avatud uksed paljudele otsingulistele lavastajatele väljastpoolt, et avardada sõnateatri piire. Ideede ja vormide paljusus on Linnateatri DNA-s. See teater pole kunagi olnud monoliitne, vaid sümbiootiline, ja sellisena jätkab ta oma maailma loomist ka täna.