1965. aasta 13. augustil moodustati ENSV Kultuuriministeeriumi käskkirjaga Eesti NSV Riiklik Noorsooteater.

Uue teatri peanäitejuhiks sai Voldemar Panso, direktoriks Eino Laks, peakunstnikuks Mari-Liis Küla. Näitetrupi tuumiku moodustas TRK lavakunstikateedri II lend, kelle diplomilavastustest jäävad kindlalt teatrilukku muusikal „West Side’i lugu” (lavastaja Vello Rummo) ning „tubateatri” sündi tähistanud „Tagasi Metuusala juurde” (lavastaja Voldemar Panso). Teatri asutajaliikmed olid: Luule Laanet (Komissarov), Tõnu Tamm, Anni Viiding (Kreem), Milvi Jõe (Jürgenson), Tõnu Mikiver, Helgi Ilo, Rudolf Allabert, Viiu Härm, Anne Tanner (Tuuling), Marje Mihhailova (Metsur), Liina Orlova, Iivi Lepik, Viivi Rändsaar (Dikson), Tõnu Mikk, Karin Karm, Mauri Raus, Margus Tuuling, Uno Vark, Kalev Tammin, Peep Seppik ja Enn Kraam. I lennu lõpetanutest liitusid uue teatriga Mikk Mikiver ja Jaan Saul, vanematest näitlejatest Jüri Järvet, Ants Eskola, Olev Eskola, Heino Mandri, Karl Kalkun, Lisl Lindau, Linda Rummo ja Silvia Laidla.

Esialgu tuli läbi ajada ilma oma teatrisaalita. Kollektiivi avakoosolek toimus teatrile kontori- ja prooviruumideks eraldatud majas Lai 23, esimesed lavastused (üliõpilaste diplomitööde baasil sündinud „Programm nr. 1: „Kalevipojast” kassetini” ja „Programm nr. 2: 19. sajandi aarded”) valmisid ringreisietendustena.

 

1966. aastast alates sai Noorsooteatri pealavaks J. Tombi nimelise kultuuripalee suur saal Salme tänaval. 13. veebruaril toimus seal teatri ametlik avamine lavastusega „Otsustage meie üle, inimesed!” (autorid A. Andrejev ja M. Mikiver, lavastajad Jaan Saul ja Rein Olmaru). Samal aastal tõi Voldemar Panso lavale J. Verne’i / P. Kohouti „80 päevaga ümber maailma” ja J. Kilty „Armsa luiskaja” (peaosades Linda Rummo ja Ants Eskola), mis võitsid uuele teatrile kohe tohutu populaarsuse.

 

Kui Voldemar Panso asus 1970. aastal juhtima Eesti Draamateatrit, võttis tema ameti üle Panso õpilane ja järgija Mikk Mikiver, kelle esimeseks lavastuseks peanäitejuhina sai A. Milleri „Proovireisija surm” Heino Mandriga peaosas. 1971 tõi Adolf Šapiro esimese väljastpoolt Eestit pärineva külalislavastajana Noorsooteatris välja A. Tšehhovi „Kirsiaia”. 1973 esietendus Kaarel Kilveti lavastus „Oh armastus, sina kallis magus mesi”, mille rekordiline mängukordade arv (251) on ületatud vaid lavastuse “Kes kardab Virginia Woolfi?” poolt.

1974 lahkus Mikiver Eesti Draamateatrisse ja teatrijuhiks sai tugeva sotsiaalse närviga Kalju Komissarov. Tema esimene lavastus peanäitejuhina – A. Manni „Protsess”, kuhu oli kaasatud ka ansambel „Ruja” – lõi laineid kui ennenägematu ja revolutsiooniline.

 

1975. aastal avati Lai 23 teisel korrusel teatri Väike saal Tõnu Tamme lavastatud luulekavaga „Aasal õitseb mahlakann”. 70ndate aastate teise poolde jäävad ka S. Becketti „Godot’d oodates” Lembit Petersoni lavastuses ja teatri esimene vabaõhulavastus, Molière’i „Naeruväärsed eputised” Dominiiklaste kloostri õuel (lavastaja Kalju Komissarov).

 

1983. aastal avati keldris asuv Kaminasaal Mati Undi lavastusega „Lilled Algernonile”.Noorsooteatrile otsiti korralikke ruume kogu vanalinnast, kuid ajapikku hakkasid teatrijuhtide ja arhitektide-nõuandjate mõtted käima Lai 23 vahetus naabruses paiknevate teiste IX kvartali hoonete ning siseõue ümber. 26. veebruaril 1983 kinnitatigi Tallinna Täitevkomitees otsus rajada sinna Noorsooteatri suur saal, mis pidi valmima teatri 25. sünnipäevaks aastal 1990. 20. augustil 1985 otsustati ENSV Ministrite Nõukogu esimehe esimese asetäitja Indrek Toome eesistumisel tulevane suurehitis vastavalt nõukogude kultuuripoliitikale regenereerida polüfunktsionaalseks “Interklubiks” (asutuseks, mis edendaks vennasvabariikide kultuurikontakte). Samal aastal oli juba alustatud ka arheoloogiliste kaevamistega Noorsooteatri õuel.

 

1986. aastal asus Kalju Komissarov juhtima Lavakunstikateedrit ja teatris võttis ohjad enda kätte Rudolf Allabert, kelle esimeseks lavastuseks peanäitejuhina oli J. Kaplinski „Neljakuningapäev”.

 

1987 valmis arhitekt Kalle Rõõmuse projekt uuest teatrimajast „Interklubi” nime all. Ajakirjanduses ja muinsuskaitsjate hulgas algas avalik arutelu – poolt ja vastu. 9. märtsil otsustas Eesti NSV Ministrite Nõukogu, et ENSV Riikliku Noorsooteatri Tallinna vanalinna IX kvartalisse püstitamise otsus on põhjendatud. 13. veebruaril 1989 sõlmiti Moskvas leping Poola firma „Budimex” ja Sojuzvešstroi vahel „Interklubi” ehitamiseks Tallinna vanalinna IX kvartalisse. Alustati trafoalajaama ehitamist (Aida 7) ning majade Lai 19 / Aida 2 ja Lai 21 restaureerimist. 8. juunil 1990 toimus pidulik nurgakivipanek Noorsooteatri uuele hoonele, mis pidi valmima 1992. aastaks ning esimene etendus uues majas kavatseti anda aastal 1994. 5. oktoobril 1991 laekus Moskvast Väliskaubanduse ministri asetäitja A. I. Katšalovi allkirjaga kiri, kus öeldi, et nendepoolne rahastamine lõpeb ja ehitus tuleb kinni maksta omast taskust. Aasta lõpul katkestas „Budimex” ehitustööd IX kvartalis.

 

 

1992 võeti kasutusele Pööningusaal (praegune Taevalava), mille avalooks oli H. Mankelli „Lollprints” Madis Kalmeti lavastuses.

Sama aasta juulis lahkus Rudolf Allabert teatrijuhi kohalt ja peanäitejuhiks asus Elmo Nüganen, kelle esimeseks lavastuseks siin oli W. Shakespeare’i „Romeo ja Julia” Lai 23 maja Dieles. 27. märtsil 1994 kirjutasid Tallinna Linnavolikogu esimees Tiit Vähi ja teatri direktor Raivo Põldmaa alla Noorsooteatri põhivarade Tallinna linnale üleandmise aktile. Noorsooteatrist sai Tallinna Linnateater. Esimesteks etendusteks uue nime all olid „Romeo ja Julia” külalisetendused Edinburghi teatrifestivalil sama aasta augustis.
Nüganeni juhtimise all võttis Linnateatri järjest kasutusele uusi ja ootamatuid mängupaiku. 1995 etendus Lavaaugus Elmo Nüganeni vabaõhutükk A. Dumas’ „Kolmest musketärist”. Lavastus saavutas hiigelmenu ja seda mängiti kolm suve järjest. 1997 avati Põrgulava Adolf Šapiro lavastusega „Kolmekrossiooper”. 26. märtsil 1999 võttis teatrirahvas pidulikult enda kätte renoveeritud hoonetekompleksi Lai 19 / Aida 2 ja Lai 21. Sama aasta oktoobris avati Kammersaal Eero Spriidi lavastusega „Hall mees” ja detsembris Taevalava Elmo Nüganeni lavastusega William Shakespeare’i „Hamletist”.

 

2000. aastal korraldas Linnateater esmakordselt rahvusvahelise teatrifestivali „Talveöö unenägu”, võõrustaja kõrval astusid üles teatrid seitsmest Euroopa riigist. Festival muutus traditsiooniks ja toimub iga kahe aasta tagant.

 

Kevadel 2003 võttis Linnateater kasutusele ajaloolise Hobuveski Laia tänava lõpus, avalooks oli Jaanus Rohumaa luulelavastus „Mandragora”. Sama aasta sügisel valmis esimene teatritükk ka Köismäe tornis – Eva Klemetsi lavastus „Et keegi mind valvaks”.
Sügisel 2004 avas teater taas aastapäevad remondis olnud Väikese saali. Saali välisilme oluliselt ei muutunud, kuid juurde tuli uusi võimalusi teatritegemiseks. Väikese saali kohal ehitati välja katusealune korrus, mis andis juurde palju lavatehnilisi võimalusi. Välja vahetati ka heli- ja valguspark ning saal sai uued istmed. Remondi ajal kasutati teatritegemiseks Lai 25 hoones asuvat Ajutist saali, mis hiljem võeti kasutusele proovisaalina.

 

Kuigi 21. sajandi alguseks oli Linnateatri kasutada mitmeid eriilmelisi kammerlikke mängupaiku, oli endiselt täitumata unistus suurest saalist. Kuna 1987. aastal valminud projekt ei olnud enam muinsuskaitseliselt ja ehitusmahtudelt sobiv, kuulutas Tallinna Kultuuriväärtuste Amet koostöös Eesti Arhitektide Liidu ja Tallinna Linnateatriga 2003. aastal välja uue arhitektuurse ideekavandi võistluse, mille eesmärgiks oli leida lahendus 400-kohalise teatrisaali ehitamiseks Linnateatri siseõue ja viia lõpule omal ajal pooleli jäänud IX kvartali kompleksne taastamine. Ideekonkursi võitjaks kuulutati arhitektuuristuudio Siim ja Kreis võistlustöö „Veepealne osa”. Aprillis 2006 allkirjastasid Tallinna Linnavalitsus, Tallinna Kultuuriväärtuste Amet ja Tallinna Linnateater kokkuleppe Tallinna Linnateatri kauaoodatud uue hoone ehitamiseks, mis pidi valmima aastaks 2010, et avada teatri suur saal aastaks 2011, mil Tallinnal on au olla üks kahest Euroopa kultuuripealinnast. Ehitus pidi algama 2008. aasta kevadel, kuid lükkus seoses rahastamisprobleemidega edasi. Sama aasta sügiseks selgus, et hoolimata antud lubadustest ja ettevalmistustöödesse paigutatud 32 miljoni krooni suurustest investeeringutest tühistas Tallinna linn Linnateatri suure saali ehituse rahastamiskava ning ehitus jäi taas kord ära. 2009. aasta kevadeks taastas Linnateater ehituse ettevalmistusprotsessi käigus demonteeritud Põrgulava ning jätkas oma loomingulist tegevust olemasolevates mängupaikades.

Uus võimalus ehitusega alustada tärkas aastal 2017. Sügisel 2017 leppisid peaminister Jüri Ratas ja Tallinna linnapea Taavi Aas kokku, et Vabariigi Valitsuse ja Tallinna linna ühiste jõududega leitakse rahad Tallinna Linnateatri suure saali ehituseks. Sama aasta 12. detsembril kuulutasid Tallinna Linnavaraamet, Tallinna Linnateater ja Eesti Arhitektide Liit välja arhitektuurse ideekonkursi parima ruumilise terviklahenduse leidmiseks Tallinna Linnateatri hoonekompleksi arendusele. 20. märtsil 2018 kuulutati arhitektuurivõistluse võitjaks Salto AB. 2020. Hooaja 2020/2021 kestel viis Tallinna Linnateater oma etendustegevuse Laia tänava hoone ümberehituse perioodiks üle äsja remonditud Salme Kultuurikeskusesse, kus teatri kasutusse anti üheksaks kuuks aastast suur lava ja kogu ajutiseks perioodiks kolmandal korrusel asuv väike lava. Sama hooaja lõpus panid Elmo Nüganen ja Raivo Põldmaa ameti maha, et anda nooremale põlvkonnale võimalus täita uuenev teater uue energiaga.

Juunis 2021 asusid Tallinna Linnateatri etteotsa peanäitejuht Uku Uusberg ja direktor Mihkel Kübar.